在平安时代,百鬼夜行,封鬼仪式正在右大臣藤原安麻吕府邸进行。安麻吕之女日美子(深田恭子饰)戎装登场,一箭命中靶心,引来全场惊叹。这位被喻为“连鬼都不敢接近”的公主,却令源博雅(伊藤英明饰)暗自倾心。天现异象,京都骚动,魍魉横行。平安京已有四人遇害,民间出现驱鬼术士幻角(中井贵一饰),日美子亦在异象后开始梦游。博雅为此替右大臣来请安倍晴明(野村万斋饰)商谈。与此同时,宫廷供奉的出云三神器之一草薙剑也出现了异动。晴明受天皇所托,与博雅开始调查种种异况背后出云与大和的隐秘渊源。博雅和夜弹琵琶的神秘少年须佐(市原隼人饰)相识为乐友,须佐负伤被日美子所救,三人在右大臣府邸相逢。同一时刻,右大臣主动找到晴明,坦白了十八年前天现异象时,大和攻打出云的事实。这部电影是《阴阳师》的续作,讲述了平安时代京都发生的一系列魍魉横行、驱鬼术士登场等惊心动魄的故事。日美子和博雅之间的暗恋、晴明和博雅的调查等情节缠绕在一起,同时揭开了出云和大和之间的秘密。
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